Solides d'hydratation
Nature (2023)Citer cet article
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La matière biologique hygroscopique des plantes, des champignons et des bactéries constitue une grande partie de la biomasse terrestre1. Bien que métaboliquement inertes, ces matériaux réactifs à l'eau échangent de l'eau avec l'environnement et déclenchent le mouvement2,3,4,5 et ont inspiré des utilisations technologiques6,7. Malgré la variété de la composition chimique, les matériaux biologiques hygroscopiques dans plusieurs règnes de la vie présentent des comportements mécaniques similaires, notamment des changements de taille et de rigidité avec l'humidité relative8,9,10,11,12,13. Nous rapportons ici des mesures de microscopie à force atomique sur les spores hygroscopiques14,15 d'une bactérie commune du sol et développons une théorie qui capture l'équilibre observé, le non-équilibre et les comportements mécaniques sensibles à l'eau, en constatant que ceux-ci sont contrôlés par la force d'hydratation16,17, 18. Notre théorie basée sur la force d'hydratation explique un ralentissement extrême du transport de l'eau et prédit avec succès une forte élasticité non linéaire et une transition des propriétés mécaniques qui diffère des comportements vitreux et poroélastiques. Ces résultats indiquent que l'eau non seulement confère de la fluidité à la matière biologique, mais peut également, grâce à la force d'hydratation, contrôler les propriétés macroscopiques et donner naissance à un « solide d'hydratation » aux propriétés inhabituelles. Une grande partie de la matière biologique pourrait appartenir à cette classe distincte de matière solide.
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Données sources pour les Fig. 1a,d–f, 3a,b, 4a–i et 5b,c, et étendre les données Figs. 2, 4 et 5 sont inclus avec le papier. Les données brutes pour les déviations en porte-à-faux (Fig. 1c – f), la hauteur des spores (Figs. 1a et 3a, b), les courbes force-distance (Fig. 4b – f) et les mesures de rigidité dynamique (Fig. 5c) sont disponibles dans figshare (https://doi.org/10.6084/m9.figshare.22189823)58.
Les codes MATLAB utilisés pour le traitement des données, l'ajustement des courbes et le traçage sont disponibles dans figshare (https://doi.org/10.6084/m9.figshare.22189823)58.
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Nous remercions A. Driks (Département de microbiologie et d'immunologie, Université Loyola de Chicago, Maywood, IL, États-Unis) qui est décédé avant l'achèvement des travaux pour avoir contribué aux spores, et pour les discussions qui ont éclairé la théorie hygroélastique et pour avoir suggéré l'utilisation de propriétés de tamisage des spores comme estimation de la taille des pores. Le financement a été fourni par le programme de recherche en début de carrière du Département américain de l'énergie (DOE), Office of Science, Basic Energy Sciences (BES), sous le numéro de prix. DE-SC0007999 (Fig. 1 et données expérimentales sur les Fig. 3 et 4); par l'Office of Naval Research, sous les prix nos. N00014-19-1-2200 (Fig. 5 et analyses théoriques sur les Figs. 3 et 4) et N00014-21-1-4004 (analyses théoriques sur les Figs. 3 et 4); par l'Institut national des sciences médicales générales des Instituts nationaux de la santé, sous les numéros de prix. R35GM141953 (vers JD) et R35GM145382 (vers OS); et par le programme David and Lucile Packard Fellows. Nous reconnaissons l'utilisation d'installations et d'instruments soutenus par la NSF par le biais de l'Université de Columbia, de la Columbia Nano Initiative et du Centre de recherche et d'ingénierie des matériaux DMR-2011738.
Xi Chen
Adresse actuelle : Advanced Science Research Center (ASRC) at the Graduate Center of the City University of New York, New York, NY, USA
Ahmet-Hamdi Cavusoglu
Adresse actuelle : Merck Digital Sciences Studio (MDSS), Newark, NJ, États-Unis
Ces auteurs ont contribué à parts égales : Steven G. Harrellson, Michael DeLay
Département de physique, Columbia University, New York, NY, États-Unis
Steven G.Harrellson et Ozgur Sahin
Département des sciences biologiques, Columbia University, New York, NY, États-Unis
Michael S. DeLay, Xi Chen et Ozgur Sahin
Département de génie chimique, Columbia University, New York, NY, États-Unis
Ahmet-Hamdi Cavusoglu
Département de microbiologie et d'immunologie, Columbia University, New York, NY, États-Unis
Jonathan Dworkin
Département de génie mécanique et aérospatial, Université de Princeton, Princeton, NJ, États-Unis
Howard A. Pierre
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MD, XC et OS ont conçu les expériences sondant la cinétique de relaxation avec des capteurs nanomécaniques en porte-à-faux. MD et XC ont développé l'appareil expérimental pour les mesures de cinétique de relaxation. MD a effectué les mesures de cinétique de relaxation. MD, SGH, A.-HC et OS ont contribué à l'analyse des mesures de cinétique de relaxation. MD et SGH ont effectué des mesures de la hauteur des spores. XC a effectué des mesures de la courbe force-distance. SGH et OS ont analysé les mesures du changement de taille sensible à l'eau et de l'élasticité non linéaire des spores. SGH et OS ont conçu des expériences sondant la transition hygroélastique. SGH a mené les expériences sondant la transition hygroélastique et analysé les données. La HAS a contribué à l'analyse théorique de la transition hygroélastique. JD a fourni des matériaux. OS a conçu le modèle hygroélastique. SGH a aidé au développement et au raffinement du modèle hygroélastique. MD, SGH, JD, HAS et OS ont contribué aux discussions. OS a conçu la recherche. MD, SGH et OS ont préparé le document avec la contribution de tous les auteurs.
Correspondance à Ozgur Sahin.
Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.
Nature remercie Peter Hoffmann et le(s) autre(s) relecteur(s) anonyme(s) pour leur contribution à la relecture par les pairs de ce travail. Les rapports des pairs examinateurs sont disponibles.
Note de l'éditeur Springer Nature reste neutre en ce qui concerne les revendications juridictionnelles dans les cartes publiées et les affiliations institutionnelles.
Image de microscopie électronique à balayage d'un porte-à-faux recouvert de spores. Barre d'échelle ~20 µm. Le porte-à-faux est en forme de T et mesure environ 300 µm de long et 30 µm de large, sauf près de l'extrémité libre où la largeur est d'environ 60 µm.
Signaux représentatifs de déflexion en porte-à-faux après des impulsions photothermiques indiquées pour une gamme de niveaux d'humidité relative. Les signaux de déviation sont normalisés de sorte que la déviation pic à pic corresponde à 1. Toutes les courbes sont obtenues avec le même porte-à-faux recouvert de spores. Ils sont représentatifs des courbes des cinq porte-à-faux utilisés sur la figure 1d.
Données source
a, Image en microscopie électronique à balayage des spores de B. subtilis. Barre d'échelle : 500 nm. Les spores de type sauvage de B. subtilis mesurent environ 650 nm de diamètre et 1 um à 1,5 um de longueur. b, Illustration de la coupe transversale des spores de B. subtilis montrant les couches de cortex et de pelage qui entourent le noyau, qui contient le matériel génétique. Le pelage est une couche protéique perméable à l'eau49. Les images AFM de la surface externe du pelage révèlent un assemblage de bâtonnets parallèles formés par des protéines du pelage avec une périodicité d'environ 8 nm59. Le cortex, également une couche perméable à l'eau, est un réseau faiblement réticulé de peptidoglycane dont la structure est similaire à celle des cellules végétatives. Le peptidoglycane végétatif de B. subtilis a un diamètre moyen de 4 nm, comme observé sur les images AFM60. Les épaisseurs de la couche et des couches de cortex sont d'environ 70 nm chacune (voir Méthodes). Le noyau des spores contient des protéines et de l'ADN. Le noyau est déshydraté61 et l'ADN est conditionné dans un état cristallin62. Les mesures du module élastique des films d'ADN à l'état cristallin montrent que le module de Young de ces films est d'environ 1,1 GPa63, suggérant que le noyau est un solide rigide plutôt qu'un fluide. Cette hypothèse est également étayée par l'observation que les biomolécules solubles sont immobiles dans les noyaux déshydratés des spores dormantes mais gagnent en mobilité lors de la germination lorsque le noyau s'hydrate64. L'eau de spores, cependant, présente une mobilité rotationnelle, comme l'indiquent les observations de courts temps de corrélation rotationnelle de D2O dans les spores65. Cette observation indique également que l'eau contenue dans les spores n'est pas à l'état de glace (solide).
Les changements de fréquence de résonance des porte-à-faux recouverts de spores sont sensibles à la quantité d'échange d'eau. Nous avons utilisé cet effet pour comparer les effets relatifs de l'impulsion photothermique et de l'humidité relative. Ici, nous traçons les changements relatifs de la fréquence de résonance fondamentale d'un porte-à-faux recouvert de spores dans deux cas : (à gauche, barre rouge) à la suite d'une impulsion photothermique et (à droite, barre violette) en réponse à un changement d'humidité relative de 80 % à 10 %. Les résultats sont donnés en pourcentages. Ils indiquent que la perturbation due à l'impulsion photothermique est faible et, par conséquent, les déviations transitoires du porte-à-faux en réponse aux impulsions photothermiques reflètent approximativement l'état de la spore au niveau de consigne de l'humidité relative.
Données source
Les quantités de spores sont représentées par la masse de spores estimée à partir des déplacements des fréquences de résonance en porte-à-faux. Les constantes de temps sont tracées pour les spores de type sauvage B. subtilis (carré) et B. subtilis cotE gerE (cercle). Selon les données, il n'y a pas d'association claire entre la constante de temps et la masse totale de spores, cependant l'effet du type de spores entraîne un changement statistiquement significatif des constantes de temps : constante de temps moyenne à 50 % d'humidité relative pour le type sauvage B. subtilis [carré] est d'environ 118 ms et d'environ 47,1 ms pour B. subtilis cotE gerE [cercle] (T unilatéral, p < 0,01).
Données source
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Réimpressions et autorisations
Harrellson, SG, DeLay, MS, Chen, X. et al. Solides d'hydratation. Nature (2023). https://doi.org/10.1038/s41586-023-06144-y
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Reçu : 05 octobre 2017
Accepté : 27 avril 2023
Publié: 07 juin 2023
DOI : https://doi.org/10.1038/s41586-023-06144-y
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